Após retornar para América com o fim da Guerra, em 1946, Peggy Carter encontra-se trabalhando secretamente na Reserva Científica Estratégica, onde seus amigos a tratam como uma simples telefonista. Quando Howard Stark é acusado de traição ao país por vender armas ilegalmente, ele secretamente pede ajuda a Peggy para provar sua inocência e limpar o seu nome. Com a ajuda do mordomo de Stark, Edwin Jarvis, Peggy precisa balancear o trabalho administrativo e as missões secretas para o amigo, ao mesmo tempo em que leva uma vida solteira após perder o seu amor, Steve Rogers.